La historia de esta villa se remonta a la Prehistoria, de la que existe algún hallazgo importante.

En un recorrido rápido por la historia de Aguilafuente observamos que la villa es de origen bimilenario. De la estancia de los romanos y visigodos queda constancia en las excavaciones arqueológicas del paraje de Santa Lucía, allí se encuentran los restos de una villa romana del siglo IV d.C. así como una necrópolis visigoda de los siglos VI y VII de nuestra era.

La primera mención histórica de la villa aparece, según Diego de Colmenares, como Bagvilafont, en el año 1137 en la cesión de la villa hecha por Alfonso VII al Obispo de Segovia; Más tarde aparece como Vagilafontem y Vagilafuente en 1210, concretamente en un documento del rey Alfonso VIII.

Sin embargo, es en el Sinodal de Segovia, de 1472, cuando aparece el nombre con el que actualmente se le conoce: Aguilafuente.

Durante el reinado de Enrique IV de Castilla, concretamente del 1 al 10 de junio de 1472, se celebró en la iglesia de Santa María un Sínodo Diocesano convocado por el Obispo de Segovia Arias Dávila, cuyas actas sinodales y el relato de los hechos acaecidos a lo largo de los diez días que duró, dieron motivo para que saliera a la luz el libro denominado Sínodo de Segovia o Sinodal de Aguilafuente, considerado joya bibliográfica por tratarse del primer trabajo impreso en España.

Este incunable se encuentra actualmente en la Catedral de Segovia.

En 1536 la villa es vendida por el Obispo Diego de Rivera y Cabildo a D. Pedro de Zúñiga, hijo de D. Álvaro de Zúñiga, duque de Béjar, en unión a las localidades de Sotosalbos y Pelayos por 32.000 ducados.

Poco después el emperador Carlos I concede a D. Pedro de Zúñiga el título de Marqués de Aguilafuente.
Durante este periodo histórico de los primeros años de la Edad Moderna, la villa es visitada en varias ocasiones por los Reyes Católicos.

De los pobladores de esta villa se sabe, que algunos intervinieron en la conquista de América, como es el caso de Alonso del Río, así lo relata el cronista de indias Bernal Díaz del Castillo en su Historia Verdadera de la Conquista de la Nueva España.
Es uno de los pueblos segovianos de mayor valor histórico. El visitante puede conocer la vida de la época romana a través de los restos encontrados en la villa de Santa Lucía. Pero Aguilafuente es también cuna de la época moderna española gracias, como se indicó anteriormente, a que fue donde se imprimió el primer libro en España: el Sinodal de Aguilafuente, elaborado en 1492 por Juan Párix. Ambos referentes históricos han servido para que en los últimos años las instituciones hayan puesto en marcha proyectos que constituyen importantes atractivos turísticos.

Numerosos servicios, algunos edificios o la plaza porticada de las cinco carreteras recuerdan el esplendor económico de esta localidad, situada en el centro de la provincia, y que aún mantiene su importancia estratégica por constituir la confluencia de varias carreteras provinciales que forman un área provincial de ‘pueblos grandes’. Como recuerdo del pasado glorioso de esta localidad queda el que en otro tiempo fuera sede de la Academia de la Policía Nacional. Hoy se conserva el edificio pero convertido en residencia de ancianos, tras varios años cerrado. Permanece operativo un cuartel de la Guardia Civil.

El nombre del pueblo ofrece fácilmente el símbolo de la localidad y el motivo por el que se llame de tal manera. Una rapaz sobre una peña se encuentra hoy en dos de sus plazas. En la principal se encuentra la iglesia de románico-mudéjar de Santa María, y junto a ella, separados por la travesía, el Ayuntamiento, majestuoso edificio ejemplo de ese esplendor económico que en otro tiempo le proporcionaba a sus arcas municipales los negocios de la resina y la madera de los pinares.

La iglesia románica de San Juan, aprovechada hoy como museo para exponer el amplio legado de los mosaicos romanos, una réplica del primer libro impreso en España –el Sinodal de Aguilafuente-, forma parte del conjunto patrimonial que completa la ermita del Santo Cristo de la Peña, en dirección a Lastras de Cuellar, los restos del palacio del duque de Bejar, --hacia Aldeareal—, la casa de las conchas, o los antiguos lavaderos.

Fuera del típico periodo estival de celebraciones, en que Aguilafuente se viste de fiesta en honor a Nuestra Señora de la Asunción el 15 de agosto, también conmemora el 25 de octubre la festividad de San Frutos en que tienen lugar encierros nocturnos por las calles del pueblo.